Larry Daley (Ben Stiller) deixou o posto de guarda noturno há dois anos, abrindo sua própria empresa. De vez em quando ele volta ao Museu de História Natural, onde trabalhava, para rever os amigos que, à noite, ganham vida.
Só que o museu está prestes a passar por uma reforma visando sua modernização, o que fará com que vários dos bonecos de cera sejam substituídos por máquinas que permitem a interação com o público.
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Eles são enviados ao Instituto Smithsonian, em Washington, o maior complexo de museus do mundo. Um dia Larry recebe um telefonema desesperado de Jedediah (Owen Wilson), o caubói diminuto, pedindo sua ajuda. Larry invade o Smithsonian e descobre que o faraó Kahmunrah (Hank Azaria) despertou, tornando-se uma ameaça não apenas para seus amigos como para o planeta.
'Eu Te Amo, Cara'
Peter Klaven (Paul Rudd) é um bem-sucedido agente imobiliário que está noivo da mulher dos seus sonhos, Zooey (Rashida Jones). Durante os preparativos do casamento, ele percebe que não tem amigos próximos o suficiente para serem seus padrinhos na cerimônia.
Desta forma, resolve conhecer homens para serem seus amigos. Depois de uma série de encontros bizarros com esse objetivo, Peter conhece Sydney Fife (Jason Segel), com quem ele se identifica. No entanto, na medida em que a amizade cresce, mais o relacionamento de Peter e Zooey sofre.
